Церковь во имя Сошествия Святого Духа на апостолов, именуемая в просторечии Духовской или Сошественской, была возведена в 1476 — 1477 гг. артелью псковских мастеров на месте временной деревянной Троицкой церкви. Та деревянная церковь была построена преподобным Никоном Радонежским вскоре после сожжения Лавры татарами (1408); вернувшись на пепелище, преподобный Никон «в течение трех лет на прежнем месте создал обитель и деревянный храм во имя Пресвятой Троицы, на том месте, где теперь стоит церковь Сошествия Святого Духа». Место же под сожженной Троицкой церковью было сохранено для каменного Троицкого собора. Таким образом, Духовская церковь напоминает об одном из самых тяжких испытаний в истории Сергиевой Лавры, ставшей жертвой татарского набега, и, в то же время, о чудесном спасении братии, успевшей укрыться от ярости татар, мстившим Троицкой обители за молитвенную поддержку победоносному русскому воинству в битве на Куликовом поле.